Die erstmalige urkundliche Erwähnung der Wigbertkirche datiert im Jahr 1210.

Von 1409—1473 wurde die Kirche in ihrer heutigen Form errichtet. Namenspatron der Kirche ist der Heilige Wigbert, der ein Gefährte des Bistumsgründers Bonifatius war.

1651 erwarb der Orden der Augustinereremiten den Valentinerhof in direkter Nachbarschaft zur Wigbertkirche für einen Klosterneubau. Nach der Rückführung Erfurts unter die Mainzer Territorialgewalt 1664 fungierte die Kirche als Hofkirche der benachbarten Statthalter. 1668 wurde die Kirche den Augustinereremiten zur Nutzung als Klosterkirche überlassen, sodass man sich zu dieser Zeit einer Dreifachfunktion rühmen konnte; Pfarr-, Hof– und Klosterkirche.

Bis zur endgültigen Auflösung des Klosters 1822 war der jeweilige Klostervorsteher auch Pfarrer der Gemeinde. Mit der Schließung des Klosters wurden alle Klostergebäude bis auf den Kreuzgang und die Sakristei beschlagnahmt und beherbergen seitdem ausschließlich staatliche Einrichtungen.

Am 25. November 1944  wurde die Wigbertkirche bei der Zerstörung der benachbarten Barfüßerkirche durch eine Luftmine so schwer  beschädigt, dass die Gottesdienste vorübergehend in der Sakristei stattfinden mussten.1953 konnte ein neuer Altar geweiht werden. 1973 wurde die Schuke-Orgel eingebaut. Seit 1982 waren die Pfarreien St. Wigbert und St. Crucis zu einer Pfarrgemeinde vereint.

Der gotische Flügelaltar aus der Walpurgiskirche in Großengottern befindet sich erst seit 1996 in der Wigbertkirche.

Die letzte große Renovierung fand Anfang des neuen Jahrtausends statt. Die Kirchenfenster zum Thema „Aufbrüche“ wurden eingebaut und ein neues Gemeindezentrum errichtet.

Abgeschlossen wurden die Arbeiten mit der Weihe des neuen Altares am 4. Juli 2004.